En 1948 se convirtió en la primera profesora de Lengua y Literatura portuguesa en España en la Escuela Central Superior de Comercio. En la Universidad Complutense impartió clases de Lengua y Literatura Portuguesa y en 1962 obtuvo por oposición el título de Profesora Adjunta de Filología Romántica. En 1976, el de Profesora Agregada de Lengua y Literatura Portuguesa en la Universidad de Salamanca y en 1982 se convirtió en la primera Catedrática española en esta disciplina. En 1988 revalidó el título en Filología Gallega y Filología Portuguesa en la Universidad de Santiago y en 1991 fue nombrada Catedrática Emérita por esta Universidad. Desde entonces reside en Galicia dedicada al estudio y valoración de la lengua gallega y las relaciones culturales e históricas hispano-portuguesas.

Por influencia paterna y, en buena medida, como respuesta al castellanismo elitista de la familia materna, Pilar Vázquez Cuesta se convirtió durante la dictadura franquista y la Transición democrática en un referente intelectual de la lengua gallega y de su dimensión cultural dentro de las culturas peninsulares. Uno de sus primeros combates ideológicos en este sentido fue el de incluir la lengua gallega y la lengua catalana dentro del programa de estudios de lenguas románicas peninsulares. El galeguismo cruza su obra investigadora y establece puentes con la identidad portuguesa – en la Gramática Portuguesa dedicó un capítulo gallego al considerarla lenguas hermanas-, lamentándose del escaso interés luso hacia las similitudes y constantes culturales gallegas. Esta motivación también se constata en el estudio de las imágenes portuguesas de autores gallegos como Rosalía de Castro, Curros Enríquez y Emilia Pardo Bazán.

La figura de Pilar Vázquez Cuesta fue fundamental para el conocimiento en España de la producción literaria portuguesa, gracias, en buena medida, a las traducciones que realizara en 1949 de la obra de Miguel Torga: Cuento de Tras os Montes, Antología poética, Poemas Ibéricos, etc.; a la compilación de antologías poéticas lusas – Poesía portuguesa actual, 1976-; a la traducción de autores como José Osório de Oliveira, Viana Moog, Claudio Murillo, Fernando Namora, Carlos Drummond de Andrade, Manuel Bandeira o Jorge de Limas, así como al acercamiento a la obra de Oliveira Martins, Eça de Queirós o Fernando Pessoa.

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