Finda a missão e regressado a Portugal, vários colegas da Faculdade de Letras insistiram em que voltasse ao seu corpo docente. E a adiada lição para professor catedrático foi então prestada no dia 6 de Abril de 1972, obtendo a aprovação por unanimidade. Foi-lhe atribuída a cátedra de História dos Descobrimentos Portugueses, que acumulou com a regência de História da Cultura Portuguesa e com a nomeação para Director do Instituto Histórico Infante D. Henrique, no âmbito do qual fundou, em colaboração com Jorge Borges de Macedo, a Revista Portugaliae Historica. Passou a dedicar-se “de alma e coração” aos ideais que sempre constituíram as bases do seu entendimento como Professor, Historiador, Investigador e também Pedagogo. De tal modo era vincada a consciência do seu magistério, que o incluiu nas páginas do seu “testamento intelectual”: “a investigação, como suporte da actividade docente, foi sempre uma das paixões da minha vida. Uma e outra formam um todo para qualquer professor consciente da sua missão”; “não desejei ser um mero transmissor de conhecimentos. Um magistério para ser profundo, carece de se apoiar na constante pesquisa a que o docente sujeita as suas áreas de ensino” (Meio século…p. 20).  E prosseguia com a publicação de obras de fundo, na linha do interesse pela teoria e metodologia da História, que concretizou no levantamento de autores e obras produzidas: História Breve da Historiografia Portuguesa (1962) e Historiografia Portuguesa… 3 vols, (1972-1974), deixando inédito um quarto volume consagrado a Historiografia no século XIX. Em âmbito afim, mereceram-lhe especial atenção cronistas como Fernão Lopes, Rui de Pina, Garcia de Resende, António de Castilho e Damião de Góis. 

Supondo ter encontrado na cátedra a estabilidade desejada, foi surpreendido em Outubro de 1973 com o convite de Marcelo Caetano para Reitor da Universidade de Lisboa. Pressentiu, no entanto, que os tempos não corriam de feição para que a tarefa viesse a ser fácil. Aceitou o cargo mais por fidelidade pessoal do que por convicção, pois tinha plena consciência do clima político tenso de oposição ao regime que então se viva. E, de facto, volvidos poucos dias, eclodiu a Revolução de 25 de Abril, que interrompeu bruscamente a sua carreira. Apresentou o pedido de demissão do reitorado no dia 26, o qual foi aceite logo a 29 seguinte. E nessa mesma data foi exonerado da docência na Universidade, por um saneamento ditado em nome da democracia.

Profundamente abalado pelo afastamento do professorado, que considerou ser um revoltante acto de injustiça, a Academia Portuguesa da História proporcionou-lhe um espaço para prosseguir o trabalho de historiador, investigador e homem de acção. Era Académico Correspondente desde Julho de 1960, sendo eleito Académico de Número em 1968. Em Fevereiro de 1975, os seus pares elegeram-no Presidente por considerarem que a sua experiência podia ser útil para lhe imprimir um rumo mais dinâmico e enfrentar os adversários à sua existência. Ao desafio, Veríssimo Serrão empenhou-se em imprimir-lhe um vigoroso e inovador impulso científico. Rompeu com o estilo tradicional do funcionamento da Academia impondo-lhe um novo rumo de acção, de acordo com a sua personalidade da qual dá a seguinte definição: “sou um homem de querer que não desiste dos projectos que o animam” (Correspondência com Marcelo Caetano, p. 336). E, em pouco tempo, os sinais de mudança tornavam-se visíveis: “A vida de outrora era com sessões à porta fechada e a assistência de meia dúzia de académicos, com as entradas circunscritas a investigadores sem obra e deixando de fora nomes de prestígio nacional; não posso nem quero aceitar esta situação” (Idem, pp.106-107). E acrescenta noutro passo: “Agora abrimos de par em par as portas da Academia para que as pessoas ajuízem do valor das comunicações que apresentamos e dos objectivos nacionais que a Academia pode cumprir” (Idem, p. 75). Dois anos volvidos, apresenta os resultados: “fazemos sessões ordinárias com a presença de 25 a 30 académicos – o que nunca se viu no Palácio da Rosa –e um público que assiste aos debates com interesse” (Idem, p. 77). Com esta linha de acção calaram-se as vozes que se opunham à sua existência.

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